In 2015 ging Watanabe naar de Chuo University, waar hij in het schoolteam voetbalde. Hij tekende in juli 2018 bij FC Tokyo. Op 28 april maakte Watanabe zijn debuut voor de club in een met 2-0 gewonnen wedstrijd tegen Matsumoto Yamaga. Watanabe speelde de hele wedstrijd. Watanabe kwam tot 103 wedstrijden in alle competities waarin Watanabe 7 goals maakte.
In 2022 kwam hij bij de Belgische club KV Kortrijk terecht. Nadat hij er een heel seizoen geen enkele speelminuut miste werd hij verkozen tot speler van het jaar. Uiteindelijk wist Watanabe een transfer naar KAA Gent te versieren. Na de passage van Yuya Kubo bij de club wordt hij daar de tweede Japanse speler ooit.[2] Op 14 januari maakte Watanabe zijn debuut voor KV kortrijk in een met 2-2 gelijkgespeelde wedstrijd. Watanabe speelde de volledige 90 minuten. Watanabe werd vaste basisspeler bij de club. in anderhalf jaar speelde Watanabe 43 wedstrijden waarin hij een keer scoorde, dit was op 31 juli 2022 tegen RFC Seraing.
In de zomer van 2023 volgde een transfer naar KAA Gent. Op 27 juli 2023 maakte Watanabe zijn debuut voor Gent tegen MSK Zilina in de kwalificatie voor de UEFA Conference League, Watanabe was direct trefzeker. In totaal zou Watanabe 101 wedstrijden voor de club spelen en 6 keer scoren.
Watanabe kwam in juli 2025 over van het Belgische KAA Gent en tekende een contract tot medio 2029. Tsuyoshi Watanabe maakte op 6 augustus 2025 zijn officiële debuut voor Feyenoord in de gewonnen Champions League-voorronde tegen Fenerbahçe (2-1), waarbij hij de volle negentig minuten speelde. Drie dagen later, op 9 augustus 2025, volgde zijn competitiedebuut tegen NAC Breda. zijn eerste goals maakte Watanabe in de terugwedstrijd van de wedstrijd tegen Fenerbahçe, Feyenoord verloor met 5-2 en ging daarmee verder in de Europa League, Watanabe scoorde beide goals.